Se si esclude la presenza (dal 2009) del grande gesso di Antonio Canova raffigurante Napoleone in veste di Marte e alcune opere della Donazione Jesi e del Lascito Vitali, la Pinacoteca di Brera è un museo dedicato esclusivamente alla pittura. Fa eccezione il cortile d'onore del palazzo della pinacoteca dove, oltre al bronzo di Napoleone Bonaparte come Marte pacificatore, sono esposte varie statue dei maggiori intellettuali e personaggi milanesi: tra le maggiori opere si hanno ; ed il Cesare Beccaria di Pompeo Marchesi e il Giuseppe Parini di Gaetano Matteo Monti posizionati nello scalone richiniano. 

Mentre sotto i portici sono presenti statue e busti tra cui quelle di Bonaventura Cavalieri, Pietro Verri, Tommaso Grossi e altri. Il percorso di Brera si apre con la Galleria dedicata a due grandi cicli ad affresco. Il primo è costituito dagli Uomini d'Arme e dai Filosofi antichi di Donato Bramante (unica testimonianza pittorica dell'architetto, assieme al Cristo alla colonna, sempre a Brera e agli affreschi a lui attribuiti a Bergamo), eseguiti dal maestro intorno al 1487-1488 per la casa milanese di Gaspare Ambrogio Visconti poi Casa Panigarola. Il secondo ciclo, più vasto, fu eseguito da Bernardino Luini verso i primi del Cinquecento per Villa Pelucca di Gerolamo Rabia.

Raffigura episodi dell'Antico Testamento e scene mitologiche dalle Metamorfosi di Ovidio. A questo grande corridoio è collegata la sala 1A, con gli affreschi dell'ultimo quarto del XIV secolo staccati dall'Oratorio di Mocchirolo. Le sale V, VII e i primi tre saloni napoleonici sono dedicati allo sviluppo di due secoli di pittura veneta. Particolarmente documentata è la vicenda pittorica di Andrea Mantegna attraverso alcuni dei suoi capolavori più noti: dal giovanile Polittico di San Luca, alla Madonna col Bambino e un coro di cherubini, dalla Pala di San Bernardino. 

Fino al celeberrimo Cristo morto, opera citata tra i beni dell'artista alla sua morte (1506) ed eseguito probabilmente intorno agli anni settanta del Quattrocento. Altrettanto noti sono i capolavori di Giovanni Bellini (Pietà di Brera, la Madonna greca e Madonna col Bambino, firmata e datata 1510), Cima da Conegliano e Vittore Carpaccio, con due cicli dedicati alla Vergine e a Santo Stefano. Il primo salone napoleonico è dominato dai grandi teleri narrativi di Gentile e Giovanni Bellini (Predica di san Marco ad Alessandria d'Egitto), di Michele da Verona (Crocifissione del 1501) e dalle opere di Francesco Bonsignori, Cima da Conegliano e Bartolomeo Montagna.

La Sala IX espone le tele di Lorenzo Lotto e dei tre protagonisti della pittura a Venezia nel Cinquecento, con capolavori di Tiziano (San Girolamo penitente), Tintoretto (Ritrovamento del corpo di san Marco) e Veronese (Cena in casa di Simone). Nell'orbita ancora veneta, tra Bergamo, Brescia e Verona, si collocano gli esempi di Romanino, Moretto e Savoldo, con la grande Pala di San Domenico di Pesaro del 1524, nonché le opere di Bonifacio Veronese e Paris Bordon. 

L'ultimo Salone napoleonico (Sala XV) espone dipinti e affreschi che ripercorrono le vicende dell'arte lombarda tra Quattro e Cinquecento, a partire dalle opere di Vincenzo Foppa con gli affreschi dalla Chiesa di Santa Maria in Brera e il più tardo polittico bergamasco. L'arrivo di Leonardo a Milano (1482) e del suo nuovo linguaggio pittorico influenza l'anonimo maestro della Pala Sforzesca e più direttamente Marco d'Oggiono (Pala dei Tre Arcangeli) e Gaudenzio Ferrari.

Domina la grande Crocifissione di Bartolomeo Suardi detto Bramantino, autore anche della piccola Madonna Trivulzio e dell'affresco staccato raffigurante la Madonna in trono tra due angeli. Un più ampio sguardo sulla pittura leonardesca è offerto dalla saletta XIX che presenta importanti opere di Bernardino Luini (Scherno di Cam e Madonna del Roseto), Bernardo Zenale (Pala Busti) e una selezione di ritratti e Madonne dei più stretti allievi di Leonardo come Giovanni Antonio Boltraffio, Giovanni Ambrogio de' Predis, Cesare da Sesto, Andrea Solario, Francesco Napoletano e Giampietrino.

La Sala XVIII (che ospita anche il Laboratorio di Restauro della Pinacoteca) accoglie pitture di artisti cremonesi e lodigiani, come le opere dei fratelli Campi, tra cui le quattro celebri tele di genere di Vincenzo Campi, Camillo Boccaccino, Callisto Piazza, Altobello Melone e il piccolo ritratto di Sofonisba Anguissola. La Sala XX, dedicata alla prima scuola ferrarese, presenta lo stile eccentrico e stravagante di Cosmé Tura (Cristo crocifisso) e Francesco del Cossa, con due importanti tavole provenienti dal grande polittico da lui eseguito per i Griffoni a Bologna (ora diviso tra le gallerie di Washington, Londra e la Pinacoteca Vaticana): San Giovanni Battista e San Pietro.

L'area marchigiana, cui è dedicata la sala seguente (XXI), rivela un mondo apparentemente resistente alle novità dei grandi centri del Rinascimento (Firenze, Roma, Venezia), dove domina ancora la pala d'altare a più scomparti e l'adozione del fondo oro. Qui dal 1468 opera Carlo Crivelli, pittore veneto che pur adottando schemi convenzionali riesce ad esprimersi in uno stile originalissimo e riconoscibile: Brera ospita alcuni dei suoi capolavori come il Trittico di Camerino o la Madonna della Candeletta.

L'itinerario della pittura ferrarese riprende nella Sala XXII con la monumentale Pala Portuense di Ercole de' Roberti, capolavoro dell'artista e tra le opere più rilevanti del museo, e con i protagonisti della pittura romagnola ed emiliana: Garofalo, Dosso Dossi, Marco Palmezzano. I depositi "a vista" del museo occupano lo spazio della Sala XXIII dove sono esposti due rare opere giovanili del Correggio (Natività e Adorazione dei Magi) e la grande Annunciazione di Francesco Francia, proveniente da Bologna. 

Il cuore della pinacoteca (Sala XXIV) è dedicato alla cultura figurativa di Urbino e ai suoi tre principali protagonisti: Piero della Francesca, Raffaello e Bramante. La Pala Montefeltro (o Pala di Brera) è l'ultima opera nota di Piero della Francesca, principale innovatore della pittura del Rinascimento in Italia. Eseguita per Federico da Montefeltro tra il 1472 e il 1474, è una delle più compiute manifestazioni dell'arte di Piero. Altra icona del museo è lo Sposalizio della Vergine di Raffaello, firmato e datato 1504. 

Capolavoro dell'attività giovanile del pittore di Urbino, costituisce uno dei principali esempi del rapporto intercorso tra Raffaello e Pietro Perugino, dal cui analogo Sposalizio (ora a Caen, Musée des Beaux-Arts) l'opera di Brera è tratta. La tavola e la sua cornice neoclassica sono state restaurate nel 2009. Chiude la sala il Cristo alla colonna di Donato Bramante, proveniente dall'Abbazia di Chiaravalle, unica testimonianza di pittura su tavola dell'architetto urbinate. 

Nella Sala XXVII sono esposte le opere di Gerolamo Genga, Timoteo Viti e Salviati e dei primi protagonisti della Maniera romana e fiorentina come Agnolo Bronzino (Ritratto di Andrea Doria nelle vesti di Nettuno) e Perino del Vaga. Provenienti in gran parte dalla prestigiosa collezione bolognese Sampieri, la Sala XXVIII espone i capiscuola dell'arte emiliana e del classicismo con le due tele di Annibale (Samaritana al Pozzo) e Ludovico Caracci (Cristo e la Donna di Cana), i Santi Pietro e Paolo di Guido Reni, Guercino e di soggetto profano la Danza degli amorini di Francesco Albani e la Cleopatra di Guido Cagnacci.

Apre la sala la straordinaria tela con il Martirio di San Vitale di Federico Barocci. Assieme alla Canestra di frutta della Pinacoteca Ambrosiana, la Cena in Emmaus è l'altra opera visibile a Milano di Caravaggio. La tela, opera estrema del Merisi e radicalmente diversa dalla versione precedente elaborata dal pittore ora alla National Gallery di Londra, giunse a Brera nel 1939 dalla collezione romana Patrizi per acquisto della Associazione Amici di Brera. La sala XXIX espone i principali seguaci ed interpreti dello stile caravaggesco: Orazio Gentileschi, Jusepe de Ribera, Battistello Caracciolo, Mattia Preti, Luca Giordano e Bernardo Cavallino.

Seguono i maestri del Seicento lombardo, variamente legati al potente cardinalato di Federico Borromeo come il Cerano, Giulio Cesare Procaccini, Morazzone (che collaborano tutti e tre insieme nel cosiddetto Quadro delle Tre Mani), Francesco del Cairo, Tanzio da Varallo e Daniele Crespi, esponenti di una pittura fortemente naturalistica e dalle forti connotazioni religiose. Fin dalla sua origine la Pinacoteca nacque con l'idea di accogliere tutte le scuole pittoriche. 

Così assieme ai maestri della scuola genovese del Seicento come Gioacchino Assereto e Orazio de Ferrari e alle nature morte di Evaristo Baschenis, Brera espone un cospicuo gruppo di autori stranieri (Sale XXXII e XXXIII): Pieter Paul Rubens, autore della grande Ultima Cena, Antoon van Dyck (Ritratto di Dama e Madonna con Sant'Antonio da Padova), ma anche pittori fiamminghi del Cinquecento come Jan de Beer. Due ritratti di Joshua Reynolds e Anton Raphael Mengs sono esposti nel corridoio tra le sale XXXV e XXXVI. 

Le grandi tele della scuola tardo barocca e neoclassica giunsero a Brera tra Sette e Ottocento, quando la Pinacoteca era ancora congiunta all'Accademia di Belle Arti: figurano qui le opere di Francesco Solimena, Luca Giordano, Sebastiano Ricci, Pompeo Batoni, Pierre Subleyras. La Sala XXXIV è dominata dalla grande tela di Giambattista Tiepolo con la Madonna del Carmelo tra profeti e le anime del Purgatorio.

Particolarmente interessanti sono le Sale XXXV e XXXVI, disegnate da Piero Portaluppi in stile neoclassico che accolgono nei due ambienti le vedute di Bernardo Bellotto e Canaletto, le tele di Pietro Longhi e Piazzetta, e i maestri della "pittura della realtà" lombarda, con i ritratti di Fra' Galgario e del Pitocchetto. Particolarmente documentata a Brera è la pittura italiana dell'Ottocento nelle sue diverse sfumature. Al centro della sala campeggia la grande Fiumana di Giuseppe Pellizza da Volpedo, versione preliminare del celebre Quarto Stato (Milano, Museo del Novecento). 

I capolavori di Francesco Hayez, già professore di disegno presso la stessa Accademia, sono raccolti nella parete laterale, tra cui il celebre Bacio, una delle opere più note dell'artista, e il Ritratto di Alessandro Manzoni. I capolavori di Francesco Filippini come Il Maglio. Le opere di Giuseppe Bossi e Andrea Appiani (Carro del Sole), primo pittore dell'Italia napoleonica, testimoniano il gusto neoclassico a Milano. Dal 2010 il neoclassico è rappresentato anche dalla scultura di Luigi Antonio Acquisti, Atalanta.

Chiudono il percorso i pittori Macchiaioli come Giovanni Fattori (Il carro rosso) e Silvestro Lega (Il pergolato), oltre alle opere di Giovanni Segantini e Gaetano Previati, tra divisionismo e simbolismo. La sala X, progettata nel 1949 da Franco Albini, ospita le opere del Novecento della Donazione Jesi tra cui la Rissa in galleria, l'Autoritratto e La città che sale di Umberto Boccioni, numerose opere di Mario Sironi, Giorgio Morandi, Carlo Carrà, Filippo De Pisis, sculture di Arturo Martini, Giacomo Manzù, Marino Marini e la grande Testa di toro di Pablo Picasso.

Più eterogenea è la selezione del Lascito Vitali, acquisita dalla Pinacoteca nel 2000. Questa comprende una sezione archeologica, con vasi e statuette databili tra il 4000 a.C. e il V secolo d.C., tra cui il ritratto femminile (arte dell'Egitto romano, 160 d.C. circa), e una moderna con opere di Alessandro Magnasco fino a Silvestro Lega, Giovanni Fattori, Giorgio Morandi e Amedeo Modigliani (L'enfant gras).

Più di recente la Pinacoteca ha acquistato un bronzetto bianco di Giacometti, la grande Ofelia di Arturo Martini e il fondo di cento autoritratti d'artista dalla collezione di Cesare Zavattini. La Pinacoteca possiede inoltre una collezione di disegni, non esposti normalmente al pubblico e accessibili solo agli studiosi. Tra questi due disegni di Leonardo da Vinci, la Testa di Cristo preparatoria per l'Ultima Cena, e un profilo virile proveniente dal lascito Vitali e due importanti cartoni preparatori di Guido Reni e Ludovico Carracci.

Della collezione grafica fa anche parte l'importante serie dei Tarocchi Brera-Brambilla, uno dei mazzi Visconti-Sforza, commissionata nel 1463 da Francesco Sforza a Bonifacio Bembo. 

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